Evolutionary history of the endemic Lake Tanganyika cichlid fish Tylochromis polylepis: a recent intruder to a mature adaptive radiation

Abstract

With an age of 9–12 million years (Myr) Lake Tanganyika holds the oldest and most complex species flock of cichlid fishes. It is believed to be of polyphyletic origin and rooted in nine ancient African lineages, six of which underwent diversification, while three remained monotypic. Here, the evolutionary history, route and timing of colonization were analyzed, as well as intraspecific genetic diversity of Tylochromis polylepis, the single albeit endemic representative of the tribe Tylochromini in Lake Tanganyika. The role of Tylochromis in the radiation was uncertain and the species was suggested to be either an ancient colonizer or a recent addition to the fauna. With 2.8–4.2% sequence divergence to four congeners living in Lakes Bangweulu and Mweru (Upper Congo River) as well as from Luozi River and Lake Etsotso (Lower Congo River), the species appears to be a recent colonizer, which is likely to have diverged from its riverine allies less than 510 000 years ago. The ability to enter an adaptive radiation at a highly mature stage with its densely packed species community and fine-tuned niche segregation seems remarkable. So far it was assumed that all Tanganyikan endemics evolved within the lake ecosystem by intralacustrine speciation, and that complex competitive interactions among endemics tighten the system against intruders. The intruding species can be classified as a generalist living over muddy bottom in the lake and in river estuaries. Microgeographic substructuring is suggested, possibly because of geographic segregation of breeding sites. Concerning the route of colonization, a downstream movement via one of the inflowing rivers situated in the south of Lake Tanganyika is suggested. Zusammenfassung Mit einem Alter von neun bis zwolf Millionen Jahren beinhaltet der Tanganjikasee den altesten und komplexesten Buntbarsch-Artenschwarm. Dieser ist polyphyletisch entstanden und lasst sich auf neun alte afrikanische Cichliden-Linien zuruckfuhren, von denen sechs tatsachlich radiiert und drei monotypisch geblieben sind. Diese Arbeit konzentriert sich auf die evolutionare Geschichte, den Weg und Zeitpunkt der Besiedlung, sowie die intraspezifische genetische Diversitat von Tylochromis polylepis, den einzigen Vertreter des Tribus Tylochromini im See. Bisher war offen, ob es sich um eine alte Besiedlungslinie handelt, die nicht radiiert ist, oder ob die Art zu einem spateren Zeitpunkt in den See vorsties. Mit nur 2.8 bis 4.2% Sequenzdivergenz zu den Gattungsgenossen aus dem Kongo Flusssystem stellt sich T. polylepis als junge Art heraus, die den Tanganjikasee wahrscheinlich vor weniger als 510 000 Jahren besiedelt hat. Die Fahigkeit, sich in eine bereits hochgradig gereifte Radiation zu integrieren, erscheint bemerkenswert, besonders weil die Art eher zu den Generalisten zu zahlen ist, die uber schlammigem Boden sowie in und um Flussmundungen lebt. Eine mogliche Erklarung dafur ware, dass der Tanganjikasee kurzlich eine Periode niedrigen Seespiegels durchlief, in der vormals tiefe anoxische Schlammboden zwischen den drei Seebecken zu weitlaufigen Flachwasserzonen wurden. Weiters zeigte sich eine kleinraumige geographische Populationsstruktur, die eventuell eine Folge der diskontinuierlichen Verteilung von Brutplatzen ist. Ein Zufluss im Suden des Tanganjikasees ist der wahrscheinlichste Kolonisationsweg.